20.03.2019

Птицы осваивают пение, наблюдая за реакцией сородичей

Как и в случае освоения ребёнком человеческой речи, птицы учатся петь свои песни используя «модель для подражания». В естественной среде молодые особи подражают песням взрослых птиц, а без этого они не способны овладеть своей видоспецифичной вокализацией, во всяком случае, в полной мере.

Но развитие речи у человека не сводится к имитации: ключевой момент состоит в том, что ребенок способен следить за реакцией взрослых на свои слова и корректировать речь в соответствии с ней. Помимо человека, роль такой обратной связи в освоении звуковых сигналов подтверждена лишь у двух видов — приматов обыкновенных игрунок (Callithrix jacchus) и птиц буроголовых коровьих трупиалов (Molothrus ater). Теперь же исследователи из Корнеллского Университета (США) продемонстрировали, что социальный контекст играет важную роль в освоении песни у зебровой амадины (Taeniopygia guttata) — одного из самых популярных модельных видов в экспериментах этологов. Их исследование позволяет предположить, что этот феномен широко распространен среди певчих воробьиных.

О роли «социальной компоненты» в обучении песне у птиц известно давно. Классические эксперименты на белоголовых зонотрихиях (Zonotrichia leucophrys), которые в 1980-х годах провели Луис Баптиста (Luis Filipe Baptista) и Льюис Петринович (Lewis Petrinovich), показали, что молодые самцы лучше усваивают песню по «живому исполнению», нежели по магнитофонной записи (L. Petrinovich, 1986. Action-based learning: a new form of developmental plasticity in birdsong). Влияние учителя настолько велико, что белоголовые зонотрихии могли научиться даже песне другого вида птиц — например, тигрового астрильда (Amandava amandava). В более ранних экспериментах Питера Марлера (Peter Marler), в которых в качестве модели для имитации использовались магнитофонные записи, такого межвидового обучения не происходило: зонотрихии могли выучить свою песню, но игнорировали другие. Поэтому Марлер, один из основоположников в исследованиях развития птичьей песни, предположил, что сенсорная информация у птиц подвергается некой фильтрации, и в долговременную память вносятся лишь те песни, которые соответствуют врожденному «шаблону». Птицы и в самом деле с большей готовностью реагируют на песню своего вида, и если у них имеется выбор, они «предпочтут» запомнить именно ее. Однако возможность обучения чужой песне все же не закрыта полностью, хотя для этого и может потребоваться более интенсивная стимуляция — например, в виде «живого» исполнения. Превосходство живого учителя перед магнитофонной записью — а в первоначальных экспериментах использовались сравнительно короткие аудиофрагменты — заключается в большем разнообразии песен и изменчивом порядке их исполнения. Постоянная новизна вызывает ориентировочную реакцию, которая направляет внимание ученика на модель: это снижает эффект привыкания и делает обучение более эффективным.

Роль могут играть и различные формы взаимодействия между учителем и учеником. Например, птенцы могут предпочитать песню самца, который заботился о них в период выкармливания, или же того самца, который агрессивно реагирует на их собственные попытки запеть (L. F. Baptista, L. Petrinovich, 1984. Social interaction, sensitive phases and the song template hypothesis in the white-crowned sparrow). Но такие взаимодействия лишь направляют внимание обучающейся птицы на ту или иную модель, и не содержат указаний на то, что и как нужно воспроизводить. Во всяком случае, роль таких указаний неочевидна: неопытные самцы повторяют песни вслед за учителем, оценивая сходство своей песни с той, которую они услышали и запомнили. До сих пор считалось, что такой имитации вполне достаточно для обучения песне. Впрочем, на примере буроголовых коровьих трупиалов (Molothrus ater) был продемонстрирован и другой механизм.

Слушая пение самцов, самки этих птиц периодически совершают серию быстрых взмахов крыльями, которые напоминают первые движения позы, приглашающей самца к спариванию. Эти характерные взмахи строго привязаны к конкретным типам песен, исполняемых самцом. Получив «сигнал одобрения», самцы в дальнейшем исполняли понравившуюся самке песню намного чаще, чем до этого. Каждая песня длится около секунды, а характерная реакция самки — и того меньше, поэтому отследить это поведение и подтвердить его роль удалось лишь с помощью покадрового анализа видеозаписей (M. J. West, A. P. King, 1988. Female visual displays affect the development of male song in the cowbird).

Однако буроголовые коровьи трупиалы — птицы с весьма специфическим социальным поведением: это гнездовые паразиты, подбрасывающие яйца в гнезда других птиц. Их птенцы взрослеют без непосредственного контакта со своими отцами, а описанное взаимодействие с самками происходит уже тогда, когда самцы приступают к размножению. Разумеется, это весьма нетипичная ситуация для воробьиных, и сделанные на таком примере выводы вряд ли можно распространять на другие виды. У большинства певчих птиц ключевая фаза освоения песни приходится примерно на 35–50 дни жизни — в этом возрасте (его границы варьируют у разных видов) молодые самцы запоминают песни из своего акустического окружения и начинают имитировать их самостоятельно. Поначалу их пение мало напоминает типичную песню вида — в ней намного меньше порядка и могут присутствовать необычные звуки, которые впоследствии исчезают. После 50–60 дня у многих видов способность к запоминанию новых песенных элементов резко снижается или полностью утрачивается. Такую модель обучения называют «закрытой»: она свойственна белоголовой зонотрихии, зяблику (Fringilla coelebs), зебровой амадине (Taeniopygia guttata) и многим другим птицам, которые всю свою жизнь исполняют выученные в раннем возрасте песни. У видов с «открытой» моделью способность к обучению может возобновляться и позднее — например, в начале сезона размножения, благодаря чему они могут пополнять свой репертуар новыми типами песен. Примеры таких видов — певчий дрозд (Turdus philomelos), обыкновенный соловей (Luscinia luscinia), многоголосый пересмешник (Mimus polyglottos).

Авторы нового исследования — профессор Корнеллского университета Майкл Гольдштейн (Michael H. Goldstein) и Саманта Карузо-Пек — поставили свои эксперименты на зебровой амадине из семейства вьюрковых ткачиков или астрильдовых (Estrildidae). Родина этих птиц — пустынная зона центральной Австралии; они ведут стайный образ жизни, а гнездятся после нерегулярных дождей, когда появляется новый урожай семян. Это одна из причин, по которым амадины стали одним из наиболее популярных видов для клеточного содержания и лабораторных экспериментов: при свободном доступе к воде они могут размножаться в любое время года. Птенцы быстро взрослеют и могут приступать к размножению уже в возрасте трех месяцев. Как и большинство воробьиных птиц, это социально моногамные виды, но они не охраняют свои гнездовые территории и свободно уживаются друг с другом. Амадин используют в разнообразных поведенческих и нейробиологических экспериментах, и порой они рассматриваются как модель для вокального обучения человека. Так, мутации в некоторых генах, связанных с речевыми расстройствами, ведут и к нарушениям в песне у птиц (I. Teramitsu et al., 2004. Parallel FoxP1 and FoxP2 Expression in Songbird and Human Brain Predicts Functional Interaction).

Традиционно считалось, что амадины осваивают пение исключительно путем имитации. В возрасте 25 дней они начинают запоминать песни, которые слышат — эта фаза обучения, которую называют сенсорной, длится примерно до 60 дня. С 35 дня начинается сенсомоторная фаза, в течение которой молодые самцы постепенно оттачивают свое мастерство и к 90-му дню осваивают полноценную видовую песню. Ряд фактов указывает на то, что в процессе обучения большую роль играет социальное окружение. В отличие от упоминавшихся выше белоголовых зонотрихий, зебровые амадины не могут обучаться пению по аудиозаписи (за исключением особого случая, о котором будет сказано ниже). Им необходим визуальный контакт с учителем: без такого контакта запоминания песни не происходит, даже если птицы слышат «живое» пение самца.

Однако на эффективность обучения влияет и присутствие самок, которые сами не поют, а следовательно, не могут и служить моделью для имитации. При этом для достижения эффекта самки должны слышать голос молодых птиц в период сенсомоторной стадии. У тех самцов, которые воспитывались глухими самками (и не контактировали с другими особями помимо родителей), песня была менее упорядоченной и включала больше нетипичных для вида элементов (H. Williams, 2004. Birdsong and singing behavior). Проводились и эксперименты, в которых самцы с момента начала пения жили с закрытыми специальной маской глазами и не могли видеть самок. Но и в этом случае они обучались песне лучше, если росли вместе с сестрой, а не только с самцом-учителем (P. Adret, 2004. Vocal imitation in blindfolded zebra finches (Taeniopygia guttata) is facilitated in the presence of a non-singing conspecific female). Все это косвенно указывает на роль производимых самками стимулов — визуальных, тактильных или акустических, — которые способствуют освоению «правильной» вокализации.

Ранее уже было известно, что самки амадин иногда могут проявлять видимую реакцию на пение самцов: они распушают перья, одновременно поводя верхней частью туловища и головой из стороны в сторону. Все это происходит за 0,8 с — практически незаметно для человека; но птицы, чей «ритм жизни» и скорость реакции быстрее наших, без труда замечают такую демонстрацию. Обычно она сопровождает особенно затейливые — и, вероятно, наиболее привлекательные для самок песни. Авторы предположили, что такая «обратная связь» может быть задействована и в период обучения песне.

Для эксперимента взяли 9 пар самцов — родных братьев, которых растили их родители в общем авиарии до возраста 35 дней. В этом возрасте выкармливание выводка завершается, молодые птицы становятся самостоятельными и могут покидать место своего рождения. Тогда же молодые самцы начинают «пробовать голос» и исполнять песни, которые ранее выучили от своего отца. Песни отцов записали для дальнейшего сравнения с их отпрысками, а молодых самцов переместили в индивидуальные клетки, где их компаньонками стали самки канареек — птицы, чей рацион и поведение сходны с амадинами, но которые не поют и не реагируют на песни другого вида, а поэтому не могут повлиять на развитие вокализации. Во время эксперимента их отсаживали, оставляя самцов в одиночестве.

В каждой из пар один из самцов участвовал в эксперименте, а другой служил контролем. Эксперимент вели в течение 25 дней — по часу ежедневно. Рядом с клетками были установлены видеоэкраны: они могли воспроизводить трехсекундный ролик с самкой, которая появляется в поле зрения, а затем принимает описанную выше «распушенную» позу. На фоне видео проигрывались контактные позывки амадин — они направляли внимание самца на экран. Исследователи сочли, что видеозапись вполне может заменить присутствие самки: так, известно, что амадины могут обучаться песне по видео, а значит, считают птиц на экране «настоящими». Самцу, участвовавшему в эксперименте, видеозапись демонстрировалась всякий раз, когда он переходил от начальных нот к основной части песни. Одновременно ролик включался у его «контрольного» брата — но без всякой связи с его вокализацией.

Спустя 35 дней после завершения эксперимента рядом с клетками самцов помещали клетки со взрослыми самками для записи пения. К этому возрасту — 90 дней со дня вылупления — песня молодых самцов уже полностью сформирована. У каждого из них записали по 20 песен, которые сравнили с аналогичными записями их отцов. Сравнение производили в программе для акустического анализа Sound Analysis Pro, используя следующие характеристики: долю сходства, точность и сходство последовательностей. Вычисление этих показателей начинается с разбиения песенного потока на фрагменты фиксированной длины. При вычислении доли сходства используют фрагменты длиной 50–70 мс; алгоритм позволяет оценить процент одинаковых звуков в песнях сравниваемых самцов. Точность вычисляется с использованием более коротких фрагментов: 5–10 мс, она характеризует степень «тонкого» сходства на уровне отдельных песенных элементов. А сходство последовательностей, как следует из названия, зависит от того, насколько близок порядок исполнения элементов в песне. Общее сходство вычисляли как среднее между этими тремя компонентами.

Оказалось, что подопытные самцы оказались существенно более успешными в освоении песни по сравнению со своими «контрольными» братьями. Достоверные различия были получены для общего сходства и доли сходства. Авторы дополнительно сравнили песни подопытных и контрольных самцов по ряду акустических характеристик — индексам частотной и амплитудной модуляции, энтропии звука, периодичности модулированных сигналов и средней частоте звука. Анализ комплекса этих признаков с помощью метода главных компонент показал, что различия связаны главным образом с тремя последними параметрами, причем достоверно две группы различались только по энтропии звука. Эта величина отражает, насколько равномерно энергия звука распределяется по разным частотам: энтропия широкополосного белого шума близка к единице, тогда как у тонального звука, характеризующегося единственной частотой — близка к нулю. У песен подопытных самцов показатель энтропии был ниже, чем у контрольных: это говорит о том, что их песня более структурирована и содержит больше «чистых» тональных звуков. Поскольку в процессе вокального обучения энтропия звука у амадин постепенно снижается, такие различия еще раз показывают, что подопытные самцы больше продвинулись в освоении песни. Успех обучения был тем выше, чем чаще пение самца сопровождалось видеостимулом; в подопытной группе положительная тенденция наблюдалась и для среднего числа видеостимулов, проигрываемых в течение часового эксперимента.

Итак, авторы заключают, что для освоения песни амадинами важен не только процесс имитации сам по себе, но и «обратная связь», которую они получают от других особей. В данном эксперименте, в отличие от описанного выше случая буроголовых коровьих трупиалов, «знак благосклонности» со стороны самки не указывал на какие-то конкретные песни: он играл роль обобщенного положительного стимула, который дополнительно мотивировал самца на воспроизведение запомненной им песни. Сходным образом реакция взрослых помогает детям учиться говорить: ориентируясь на нее, они быстрее выучивают звуки речи. Для зебровых амадин роль такого фактора подтверждена впервые.

Авторы отмечают, что долгое время он упускался из виду из-за того, что эти птицы все-таки способны выучивать песню по магнитофонной записи в отсутствие социальных стимулов. Однако такое обучение эффективно лишь в том случае, если молодые самцы сами «включают» пение, например, присаживаясь на специальную жердочку. Новые результаты позволяют дать иную трактовку этому факту: по всей видимости, действие включения как раз и служит заменителем социального взаимодействия, поскольку оно происходит согласованно с действиями обучающейся птицы. Поскольку амадины не охраняют гнездовых территорий, их песня служит самцам исключительно для привлечения пары — поэтому механизм обратной связи с «целевой аудиторией», несомненно, дает большое преимущество. Весьма вероятно, что это справедливо и для многих других видов певчих воробьиных. Впрочем, авторы отмечают, что у птиц нет единой модели обучения песне — так, у белоголовых зонотрихий, которые без проблем осваивают ее по магнитофонной записи, социальная компонента явно не играет столь значительной роли.

Источник: Samantha Carouso-Peck, Michael H. Goldstein. Female Social Feedback Reveals Non-imitative Mechanisms of Vocal Learning in Zebra Finches // Current Biology. V. 29. P. 1–6. 2018. DOI: 10.1016/j.cub.2018.12.026.

Антон Морковин

Источники:

1. elementy.ru