23.10.2018

Зебровым амадинам для успешного обучения пению необходимо видеть учителя

Молодые самцы зебровых амадин учатся петь, прислушиваясь к взрослым самцам и имитируя их трели. Для успешного обучения недостаточно просто слушать чужую песню: обязательно нужно еще и видеть учителя. Нейробиологи из США и Китая показали, что за эту особенность социального обучения отвечают дофаминэргические нейроны центрального серого вещества (PAG) — одного из отделов среднего мозга. Эти нейроны в присутствии взрослого поющего самца посылают дофаминовые сигналы в «верхний вокальный центр» (HVC) — отдел коры, играющий главную роль в выучивании песни и в самом пении. Искусственная стимуляция нейронов PAG ученика во время прослушивания звукозаписи позволяет ему выучить песню, не видя наставника. Исследование показало сходство принципов организации нейронных контуров, ответственных за социальное обучение и реакцию на социально значимые стимулы, у птиц и млекопитающих.

Зебровые амадины — удобный объект для исследования нейробиологических основ социального обучения (негенетической передачи навыков от одних особей к другим). Молодые самцы амадин учатся пению у старших наставников (рис. 1). Об устройстве нейронных контуров, отвечающих за такое обучение, многое уже известно. Найдены отделы птичьего мозга, которые задействованы в обучении пению и в самом пении, и выявлены некоторые связывающие их нервные пути. Главным отделом, отвечающим и за пение, и за выучивание песни, является «верхний вокальный центр» (HVC) — он расположен в той части конечного мозга, которая функционально соответствует неокортексу млекопитающих (рис. 2).

Для эффективной передачи культурных навыков (таких, например, как песня) недостаточно одного лишь умения ученика копировать поведение других особей. Он должен еще и понимать, у кого имеет смысл учиться, а у кого нет. Для молодого самца зебровой амадины подходящим учителем является взрослый самец того же вида, но не самка и не птенец.

Личное присутствие учителя играет важную роль в социальном обучении у амадин. Молодые самцы старательно повторяют трели, услышанные от живого наставника. Однако они не станут повторять такую же песню, звучащую из динамика. До сих пор нейробиологические основы этой особенности социального обучения не были известны. Какие отделы мозга, какие нейроны регистрируют присутствие учителя? Как они взаимодействуют с отделами, ответственными за выучивание песни, прежде всего с HVC?

Нейробиологам из США и Китая удалось в общих чертах разгадать эту загадку, о чем они сообщили в статье, опубликованной 17 октября в журнале Nature.

Гипотеза, которую исследователи проверяли (и в итоге подтвердили), исходно была основана на аналогии с мозгом млекопитающих: у них важную роль и в обучении, и в реакции на социально значимые стимулы играют дофаминовые сигналы, поступающие в неокортекс от дофаминэргических нейронов среднего мозга по так называемому мезокортикальному пути (мезокортикальный значит ‘идущий из среднего мозга в кору’).

У птиц тоже есть аналог мезокортикального дофаминового пути: аксоны дофаминэргических нейронов приходят в HVC из одного из отделов среднего мозга — центрального серого вещества (periaqueductal gray, PAG). У млекопитающих PAG участвует в обработке социально значимых стимулов и регулирует такие разные виды социального поведения, как материнская забота и защитные реакции на угрожающий социальный контекст.

Для начала исследователи вживили электроды в PAG четырем молодым самцам, никогда не контактировавшим со взрослыми самцами. Это позволило пронаблюдать за работой в общей сложности 22 дофаминовых нейронов в ответ на разные стимулы.

Выяснилось, что активность дофаминовых нейронов PAG у молодых самцов резко возрастает, когда находящийся рядом взрослый самец начинает петь. При этом необходимо именно сочетание двух стимулов: взрослого самца и его песни. Ни сам по себе взрослый самец (молчащий), ни звучащая из динамика песня (без певца) никакой реакции у нейронов PAG не вызывает. В присутствии самки они тоже не возбуждаются (рис. 3). Не реагируют они и на комбинацию «самка + песня самца, звучащая из динамика».

По-видимому, это значит, что дофаминовые нейроны PAG реагируют на присутствие подходящей модели для обучения — взрослого поющего самца — и «сообщают» об этом верхнему вокальному центру (HVC), посылая туда дофаминовые сигналы.

Для проверки этого предположения исследователи вводили молодым самцам в нейроны HVC специальные вирусы, в геноме которых закодированы модифицированные дофаминовые рецепторы, флуоресцирующие при связывании с дофамином. Эти опыты подтвердили, что поступление дофамина в HVC возрастает в присутствии поющего взрослого самца, но не в остальных ситуациях, рассмотренных выше (песня из динамика, молчащий самец, самка). Если убить дофаминовые нейроны PAG при помощи нейротоксического вещества оксидофамина, то дофамин не поступает в HVC ни в каких ситуациях, в том числе и в присутствии поющего самца.

В следующей серии экспериментов авторы проверяли, как повлияет блокировка мезокортикального дофаминового пути на обучаемость молодых самцов. Для этого у них при помощи того же оксидофамина разрушали в HVC приходящие туда из PAG аксонные окончания дофаминовых нейронов. Оказалось, что если проделать эту процедуру в возрасте до 30 дней (до начала «чувствительного периода», когда происходит выучивание песни), то самец оказывается неспособным к имитации песни учителя. В итоге он так и не выучивает «нормальную» песню своего вида. Вместо этого он издает простые длинные трели, характерные для самцов, выращенных в полной изоляции. Если же убить окончания дофаминовых нейронов в HVC в более позднем возрасте (45 дней), то самец успевает запомнить правильную песню. Ему еще нужно долго тренироваться, чтобы довести исполнение до совершенства, но этот этап «сенсомоторного» обучения он успешно проходит и без поступления дофамина в HVC. В дальнейшем такой самец поёт правильно.

Авторы также показали, что если во время контакта ученика с наставником временно заблокировать у ученика дофаминовые рецепторы в HVC (но не в «области Х» и не в других отделах мозга, так или иначе связанных с пением), то обучение не происходит. Удалось также показать, что дофаминовые сигналы, приходящие в HVC из PAG, усиливают восприимчивость нейронов HVC к сигналам, которые поступают от слуховых зон. Дофамин, таким образом, делает «верхний вокальный центр» более чутким к звукам песни, что и способствует ее выучиванию и последующей успешной имитации.

Если всё это верно, то следует ожидать, что искусственная стимуляция дофаминэргических нейронов PAG должна влиять на обучение молодых самцов примерно так же, как и присутствие живого учителя. Чтобы это проверить, был поставлен решающий эксперимент с использованием методов оптогенетики. Молодым самцам вводили в PAG вирусы, экспрессирующие каналородопсин (Channelrhodopsin) — белок, который заставляет нейроны возбуждаться от света. У таких самцов выброс дофамина нейронами PAG можно регулировать при помощи вставленных в мозг световодов. Опыты показали, что искусственное возбуждение нейронов PAG успешно заменяет присутствие учителя. Если молодому самцу со световодом в голове дать послушать запись песни, одновременно заставляя (при помощи света) нейроны PAG выбрасывать дофамин, то самец выучивает песню, не видя живого наставника.

Таким образом, авторы убедительно продемонстрировали роль мезокортикального дофаминового пути в социальном обучении. Дофаминовые сигналы, которые посылаются нейронами PAG в верхний вокальный центр, кодируют социально значимую информацию (в данном случае — о присутствии подходящего учителя). Эти сигналы влияют на то, как HVC будет реагировать на поступающую сюда же слуховую информацию: будет ли она выучиваться или игнорироваться.

Всё это довольно сильно напоминает то, что известно про устройство аналогичных нейронных контуров в мозге млекопитающих. В заключительной части статьи авторы даже проводят параллель между певчими птицами и приматами: у тех и других в моторных и премоторных областях коры повышено (по сравнению с другими млекопитающими и птицами) число аксонных окончаний дофаминовых нейронов. Возможно, в обоих случаях дофаминовые сигналы, несущие информацию о социальном контексте, обеспечивают повышенную способность к имитации и выучиванию действий сородичей.

Подготовлено по материалам: Masashi Tanaka, Fangmiao Sun, Yulong Li & Richard Mooney. A mesocortical dopamine circuit enables the cultural transmission of vocal behaviour // Nature. Published online 17 October 2018.

Александр Марков

Источники:

1. elementy.ru