06.12.2018

Самцам птиц приходится выбирать между привлекательной окраской и красотой песни

Половой отбор, в основе которого лежит борьба за успех размножения, потенциально может выступать в роли мощного фактора видообразования. Такая роль подтверждается математическими моделями и отдельными работами, однако многие попытки более широкого анализа не выявили ожидаемой связи. Коллектив британских орнитологов задался вопросом: всегда ли правильно в подобных исследованиях оценивают силу полового отбора? Обычно предполагается, что половой отбор будет воздействовать на все признаки, связанные с борьбой за партнеров и плодовитостью. Нередко в качестве индикатора полового отбора используют половой диморфизм в окраске — различия цвета самцов и самок. Однако визуальный канал — не единственный, который может быть задействован в деле привлечения партнера. Так, у многих птиц этой цели служат акустические сигналы. На примере отряда воробьинообразных (Passeriformes) авторы нового исследования продемонстрировали, что между развитием двух систем привлечения партнера имеет место компромисс: достоинства самцов преимущественно проявляются либо в вокализации, либо во внешнем облике. А значит, оценивать роль полового отбора только по одной группе признаков попросту невозможно.

Концепция полового отбора берет свое начало в трудах Чарльза Дарвина (см. его книгу The Descent of Man, and Selection in Relation to Sex). С ее помощью Дарвин попытался объяснить возникновение таких признаков, которые трудно объяснить «обычным» естественным отбором. К примеру, яркая окраска самцов делает их более заметными для хищников, поэтому с точки зрения выживания она не приносит пользы. В то же время привлекательное оперение может увеличивать успех у самок, благодаря чему ярко окрашенные самцы будут оставлять больше потомков, чем их менее заметные собратья.

Расцветка, песня, брачные ритуалы и другие особенности, развиваемые «в угоду» половому отбору, потенциально могут вносить свой вклад в образование новых видов. Предположим, что две соседние популяции одного вида отличаются по предпочтениям самок. В этом случае половой отбор будет вести к развитию разных комплексов признаков и, как следствие, — к взаимной изоляции, которая может завершиться разделением на два новых сестринских вида. Следовательно, в тех группах животных, в которых действует интенсивный половой отбор, видообразование должно происходить «в ускоренном темпе».

Однако попытки продемонстрировать такую связь на практике привели к неоднозначным результатам. Многие исследования на примерах отдельных систематических групп, например полосатых муравьеловок (Thamnophilidae), подтверждали ожидаемую связь (N. Seddon et al., 2008. Sexually selected traits predict patterns of species richness in a diverse clade of suboscine birds). Однако попытки более широкого анализа нередко приводили к совершенно иным результатам. Например, авторы работы с характерным названием No evidence that sexual selection is an ‘engine of speciation’ in birds («Нет никаких доказательств того, что половой отбор играет роль «двигателя» видообразования среди птиц»; E. H. Morrow et al., 2010) сопоставили число видов в современных родах пернатых с показателями, указывающим на действие полового отбора. В качестве таких показателей использовали выраженность полового диморфизма окраски и размер семенников у самцов. Последний признак играет роль в успехе самца как производителя, особенно в случаях полиандрии самок. Авторы пришли к выводу, что группы с сильным половым отбором не выделяются повышенным разнообразием видов. Впрочем, они не спешат совсем уж списывать со счетов его роль и высказывают предположение, что интенсивность полового отбора влияет как на скорость появления, так и на скорость вымирания видов.

Действительно, те виды, самцы которых тратят много энергии на привлечение самок и конкуренцию с другими самцами, могут оказаться уязвимыми в случае неблагоприятных изменений среды. А поскольку соотношение двух противоположных эффектов может варьировать, то прямой связи между силой полового отбора и разнообразием групп не наблюдается. Другие авторы полагают, что эффект полового отбора попросту незаметен на фоне экологических факторов, влияющих на скорость видообразования; примером может служить статья «Экология предсказывает крупномасштабные факторы филогенетической диверсификации птиц» (A. B. Phillimore et al., 2006. Ecology predicts large-scale patterns of phylogenetic diversification in birds).

Однако эти и другие работы имеют один существенный недостаток: показатели, по которым оценивают силу полового отбора, далеко не исчерпывают всех возможных вариантов. Обычно исходят из допущения, что половой отбор так или иначе будет воздействовать на все признаки, связанные с привлечением партнера или конкуренцией между самцами. Но так ли это в действительности? Известно, например, что у видов с невзрачным оперением самцы могут привлекать самок сложной песней. Кристофер Куни (Christopher R. Cooney) и его коллеги (в числе которых Натали Седдон (Nathalie Seddon), один из авторов упомянутой выше статьи о муравьеловках) предположили, что между развитием визуальной и звуковой сигнализации существует обратная связь. Иными словами, самцы тех птиц, для которых характерен резкий диморфизм в окраске, «уделяют меньше внимания» развитию песни, и наоборот.

Отряд воробьинообразных (Passeriformes) — идеальная группа для проверки такого предположения: среди них широко распространен как половой диморфизм в окраске (дихроматизм), так и сложное вокальное поведение. Иногда эти особенности сопровождают друг друга, как, например, у варакушки (Luscinia svecica): ярко окрашенные самцы этого вида исполняют чрезвычайно сложные песни. А вот у близкого родственника варакушки — обыкновенного соловья (Luscinia luscinia), одного из наиболее изощренных пернатых певцов, — самцы и самки окрашены одинаково. Какой из этих вариантов шире распространен в природе? Авторы отмечают, что работы их предшественников нередко были ограничены по географическому и таксономическому охвату. Поэтому для своего анализа они отобрали свыше 500 видов из 33 семейств современных воробьиных птиц, репрезентативно представляющие все разнообразие отряда.

Родственные отношения между изучаемыми видами проанализировали методами молекулярной филогенетики, которые основываются на сравнении последовательностей ДНК. В зависимости от выбранных фрагментов генома и способов анализа «родословное древо» будет выглядеть по-разному; чтобы получить обобщенную картину, авторы объединили 1000 древ, доступных на сайте birdtree.org, и на их основе построили «консенсусный» вариант (рис. 2).

Полученная родословная позволила выделить пары близких видов — сестринских или хотя бы «двоюродных», то есть принадлежащих к сестринским кладам. Таких пар набралось 259, вот лишь несколько примеров: большая (Paradisaea apoda) и Реггинова (P. raggiana) райские птицы (рис. 1), пеночка-зарничка и тусклая пеночка, обыкновенная и черногрудая красношейки, буроголовая и черноголовая гаички, мухоловка-белошейка и мухоловка-пеструшка, дрозд-белобровик и дрозд Кабаниса (см. Mountain thrush).

Охарактеризовать половой диморфизм окраски сравнительно нетрудно — неслучайно именно этот признак широко использовался в качестве индикатора полового отбора. Авторы воспользовались уже опубликованными данными по дихроматизму, преобразовав их в баллы. Минимальный балл (0) соответствовал отсутствию межполовых отличий, 1 балл «присуждался» за разницу лишь по оттенку или интенсивности окраски, 2 балла — за различия цвета или рисунка. Оценка производилась для каждого из 5 участков оперения: голова, затылок и спина, горло и брюхо, хвост, крылья. Затем баллы суммировались: итоговая оценка дихроматизма варьировала от 0 у мономорфных видов до 10 у видов с наиболее выраженными отличиями между полами.

Оценить «силу» воздействия полового отбора на песню существенно сложнее. В качестве показателя такого влияния авторы избрали песенную дивергенцию — уровень различий между песней в паре близких видов. Если отбор по вокальным достоинствам выражен слабо, то пение обоих представителей пары, скорее всего, будет сходным — унаследованным от их общего предка. Если же половой отбор действует интенсивно, то песня будет приобретать специфические черты; как следствие, песни близких видов станут непохожими друг на друга. При этом совсем не обязательно, что отбор сделает их сложными или красивыми для человеческого уха. К примеру, песни двух видов саванных овсянок довольно непритязательны, но при этом они отчетливо различаются между собой (рис. 3).

Для каждого вида авторы взяли не менее трех записей, доступных на открытых онлайн-фонотеках Xeno Canto и Macaulay Library of Natural Sounds. Суммарно проанализировали 2476 песен, и для каждого вида измерили следующие параметры: максимальную и минимальную частоту песни, частоту звука с максимальной амплитудой, диапазон частот, продолжительность песни, число нот, темп пения (число нот в секунду). Некоторые из этих показателей могут быть связаны между собой, поэтому авторы воспользовались методом главных компонент (Principal component analysis, PCA), который позволяет объединить различные признаки в комплексные параметры, независимые друг от друга.

Первая компонента (рис. 2; PC1), отражающая наиболее выраженные различия между песнями, коррелировала с частотными характеристиками пения. Вторая компонента (PC2) оказалась связанной с признаками длины песни, третья (PC3) — главным образом, с ее темпом. Эти три параметра — частота, длина и темп — задают «положение» песни в трехмерном континууме. Расстояния между ними отражали общее сходство, а расстояние по конкретной оси — сходство по одному из комплексных параметров (рис. 2).

Оценив песенную дивергенцию, авторы получили возможность сопоставить ее с усредненной оценкой полового диморфизма в каждой из пар близких видов. Они не ограничились единственным фактором: наряду с диморфизмом окраски в анализ включили целый ряд филогенетических, экологических и физиологических показателей, которые могут влиять на различия в песне. К ним относятся: возраст, дивергенция каждой пары видов, связь видов с лесными биотопами, дальность миграций, масса тела и другие. Чтобы оценить их относительный вклад, построили набор моделей со всеми возможными комбинациями факторов. Все эти модели сравнили между собой с помощью информационного критерия Акаике. Этот критерий позволяет найти оптимальный баланс между числом факторов, включенных в модель, и ее объясняющей силой.

Роль каждого фактора в отдельности оценили, во-первых, по значениям критерия Акаике у тех моделей, куда этот фактор входил, а во-вторых — по усредненному регрессионному коэффициенту для этого фактора. Этот коэффициент отражает связь между зависимой переменной (в данном случае — песенной дивергенцией) и одним из факторов при условии, что значения других факторов неизменны.

Из довольно длинного списка параметров, потенциально влияющих на дивергенцию песен, наибольшую роль играли два фактора: половой дихроматизм и возраст дивергенции пары (рис. 4). Последнее вполне ожидаемо: чем больший срок прошел со времени эволюционного расхождения видов, тем больше вокальных различий могло у них накопиться. Оптимальная модель включала еще несколько переменных, которые сами по себе были статистически незначимы (на рис. 4 они показаны светлыми цветами).

Песенную дивергенцию усиливала связь с лесными биотопами: жизнь среди густой растительности придает особую значимость акустическому каналу коммуникации, что благоприятствует развитию песни. Влияние различий в длине клюва, по-видимому, связано с физическими ограничениями, которые накладывает на вокализацию его форма (они хорошо изучены, например, у галапагосских вьюрков: см. J. Podos, 2001. Correlated evolution of morphology and vocal signal structure in Darwin’s finches).

Положительный эффект оказывало и увеличение массы тела. Эта характеристика связана со многими особенностями жизненного цикла и экологии; в частности, у более крупных видов птиц наблюдается тенденция к уменьшению как полового дихроматизма, так и яркости оперения (J. Dale et al., 2015. The effects of life history and sexual selection on male and female plumage colouration). В свою очередь, это опять-таки увеличивает роль звуковых сигналов и способствует их эволюции. А вот уровень симпатрии в семействе — то есть число представителей одного семейства, у которых перекрываются ареалы обитания, — напротив, негативно сказывался на песенной дивергенции. Это можно объяснить тем, что при совместном обитании родственных видов им приходится делить между собой «эфирные частоты», что накладывает ограничения на эволюцию песни.

Так или иначе, даже с учетом всех этих факторов между половым дихроматизмом и вокальной дивергенцией сохранялась статистически достоверная связь (рис. 5). Отметим, что речь идет именно о тенденции — как видно из рисунка, среди мономорфных видов есть немало таких, которые не проявляют заметной акустической дивергенции. Тем не менее с увеличением степени диморфизма этот показатель неуклонно снижается. Авторы дополнительно рассмотрели версию о том, что такая зависимость опосредована условиями среды обитания, а именно тем, что среди видов со слабым диморфизмом окраски больше обитателей леса. Оказалось, что это не так: половой дихроматизм оказывает собственный, независимый эффект на песенную дивергенцию. В наибольшей степени он проявляется в частотных характеристиках песни и ее длине, несколько слабее его влияние на темп.

Итак, результаты свидетельствуют в пользу идеи авторов о том, что при анализе полового отбора необходимо учитывать все модальности сигналов, поскольку некоторые из них могут препятствовать развитию друг друга. Как объяснить такую закономерность? Логичным выглядит предположение, что каждый вид развивает ту из сигнальных систем, которая лучше подходит для его среды обитания: например, лесной вид — акустическую, степной — визуальную сигнализацию. Но, как говорилось выше, в целом это не подтверждается. Лесные виды, действительно, в большей степени склонны к развитию акустической коммуникации (рис. 4). Но даже с учетом «фактора местообитания» отрицательная связь между дихроматизмом и песенной дивергенцией сохраняется.

По всей видимости, организм попросту не может одновременно поддерживать две системы, ответственные за успех в половом отборе, ведь каждая из них требует значительных энергетических затрат и сопряжена с рисками. Так, сложная и продолжительная вокализация может сделать самца легкой добычей хищника; яркое оперение создает такие же трудности. Впрочем, во многих случаях «цена» привлекательности не столь уж и велика, так что, возможно, развитие сразу двух систем попросту избыточно — тогда «выбор» между яркой окраской и привлекательной песней становится делом случая.

Подготовлено по материалам: Christopher R. Cooney, Hannah E. A. MacGregor, Nathalie Seddon, Joseph A. Tobias. Multi-modal signal evolution in birds: re-examining a standard proxy for sexual selection // Proceedings of the Royal Society B. 2018. V. 285. P. 20181557. DOI: 10.1098/rspb.2018.1557.

Антон Морковин

Источники:

1. elementy.ru