08.07.2014

Зеленая пеночка — «несовершенный» кольцевой вид со сложной историей

«Кольцевыми видами» называют комплексы близкородственных форм, постепенно расселявшихся вокруг какой-либо географической преграды, причем крайние, наиболее сильно разошедшиеся формы, встретившись по другую сторону преграды, уже не могут скрещиваться, хотя всё еще соединены непрерывным рядом взаимно совместимых разновидностей. Зеленая пеночка Phylloscopus trochiloides считается хорошим примером кольцевого вида. Детальный генетический анализ 95 птиц из 22 районов подтвердил существование вокруг Тибетского нагорья кольца постепенно переходящих друг в друга форм с единственным резким переходом в северной части кольца, где встретились два наиболее сильно разошедшихся подвида, viridanus и plumbeitarsus. Однако история формирования кольцевого ареала оказалась более сложной, чем предполагала классическая схема. Поток генов вдоль кольца прерывался как минимум однажды в его юго-западной части, а подвиды viridanus и plumbeitarsus, как выяснилось, все-таки иногда скрещиваются, несмотря на мощные поведенческие изолирующие механизмы и пониженную приспособленность гибридов, пишет Nature.

Кольцевые виды (ring species) интересуют биологов как наглядные примеры незавершенного видообразования, позволяющие последовательно проследить все этапы этого процесса. Согласно теории, кольцевой вид формируется в результате постепенного расселения потомков исходной (предковой) популяции вокруг какого-нибудь географического барьера, то есть района с неблагоприятными для данного вида условиями (например, вокруг Северного Ледовитого океана, как в случае с серебристыми чайками, или вокруг Калифорнийской долины, как в случае с саламандрами Ensatina). По мере расселения, адаптируясь к местным условиям, организмы накапливают всё больше отличий от предковой популяции. Поэтому, когда «передовые отряды» мигрантов наконец встречаются по другую сторону барьера, оказывается, что они уже не могут скрещиваться друг с другом, то есть ведут себя как два самостоятельных вида, хотя их всё еще соединяет непрерывный ряд промежуточных, взаимно совместимых разновидностей.

Этот сценарий выглядит логичным и правдоподобным, однако в природе до сих пор удалось найти совсем немного (меньше десятка) кольцевых видов. Да и те, что найдены, при ближайшем рассмотрении обычно оказываются лишь отчасти соответствующими описанной идеальной схеме. Что ж, такова общая и неизбежная участь почти всех простых и красивых схем в биологии. В природе всегда всё сложнее и неоднозначнее, чем в самых лучших теориях (что, впрочем, вовсе не делает эти теории ошибочными или бесполезными: без них мы бы вообще ничего не поняли в переменчивом многообразии живой природы).

Новое исследование орнитологов и генетиков из Канады, США и Испании, результаты которого опубликованы в журнале Nature, показало, что зеленые пеночки Phylloscopus trochiloides, считающиеся одним из лучших примеров кольцевого вида, на самом деле тоже далеки от «идеала». Впрочем, не настолько, чтобы вовсе исключить их из числа кольцевых видов, как это пытаются сделать некоторые авторы с серебристой чайкой (D. Liebers et al., 2004. The herring gull complex is not a ring species) и саламандрой Ensatina (R. Highton, 1998. Is Ensatina eschscholtzii a Ring-Species?).

Ареал зеленых пеночек почти непрерывным кольцом огибает негостеприимное Тибетское нагорье (рис. 2). Орнитологи подразделяют вид Phylloscopus trochiloides на несколько подвидов, один из которых (P. t. nitidus) занимает обособленный ареал на Кавказе и не является частью кольца.

В самой южной части кольца, на южных склонах Гималаев, гнездится подвид P. t. trochiloides. Судя по результатам анализа митохондриальной ДНК, именно здесь находится «историческая родина» зеленых пеночек. Отсюда они расселялись вокруг Тибета двумя путями: восточным и западным (рис. 3). Это подтверждается тем, что на генеалогическом дереве гаплотипов (вариантов) мтДНК отчетливо выделяются две большие ветви, восточная и западная, разошедшиеся 1–2 млн лет назад.

Восточное промежуточное звено представлено подвидом obscuratus, который способен скрещиваться и со своим южным соседом trochiloides, и с северным — plumbeitarsus. Западная ветвь представлена подвидом ludlowi, который гнездится по соседству с trochiloides, в Западных Гималаях. Севернее его сменяет подвид viridanus, населяющий обширные пространства Западной и Центральной Сибири и Восточной Европы.

Ранее было показано, что репродуктивная изоляция на протяжении всего кольца наблюдается только в одном месте — между двумя наиболее удаленными от центра происхождения формами, образующими зону вторичного контакта в Центральной Сибири: plumbeitarsus и viridanus. У этих подвидов сильно различаются песни, а самки каждого подвида, конечно же, предпочитают пение «своих» самцов. Подвиды plumbeitarsus и viridanus четко различаются и по морфологии, и по мтДНК, причем эти различия строго коррелируют с типом песни самца. Бесспорные гибриды plumbeitarsus и viridanus в природе вроде бы не наблюдались, хотя были отдельные сообщения о птицах с промежуточным типом песни, а также о том, что представители двух подвидов иногда вступают друг с другом в территориальные отношения, то есть делят участки, что характерно для птиц, относящихся к одному виду, но не к разным.

Авторы воспользовались мощными методами секвенирования «нового поколения», чтобы сравнить геномы 95 пеночек, пойманных в 22 точках (места сбора материала показаны ромбиками на рис. 2). Наиболее подробная информация была получена по Центральной Сибири, где пересекаются ареалы plumbeitarsus и viridanus, и по Западным Гималаям, где живет подвид ludlowi.

Анализ популяционной структуры был основан на данных по 2334 однонуклеотидным полиморфизмам, разбросанным по всем хромосомам. Авторы пользовались сложными современными методами статистического анализа, такими как Байесовский кластерный анализ (некоторые использованные методы описаны в статье J. K. Pritchard et al., 2000. Inference of Population Structure Using Multilocus Genotype Data и реализованы в компьютерной программе Structure).

Анализ выявил в генетическом разнообразии зеленых пеночек пять кластеров, то есть популяций с характерными наборами аллелей. Один из кластеров соответствует обособленному кавказскому подвиду nitidus, остальные четыре — подвидам, образующим кольцо вокруг Тибета: trochiloides, viridanus, obscuratus и plumbeitarsus. Что касается подвида ludlowi, то для него программа Structure отказалась выделять отдельный кластер. При ближайшем рассмотрении выяснилось, что этот подвид представляет собой не самостоятельную своеобразную популяцию, а широкую гибридную зону, в которой с юга на север постепенно растет доля аллелей, характерных для северного подвида viridanus и убывает доля аллелей южного подвида trochiloides. Своих собственных, характерных только для данного подвида, генетических особенностей у ludlowi практически не нашлось.

Скорее всего, это означает, что в районе Западных Гималаев, где сегодня обитает ludlowi, кольцо некогда было разорвано. Подвиды trochiloides и viridanus какое-то время накапливали различия в условиях аллопатрии. Впрочем, накопленных различий оказалось недостаточно для формирования хотя бы частичной репродуктивной несовместимости. Впоследствии trochiloides и viridanus расширили свои ареалы навстречу друг другу и стали беспрепятственно скрещиваться, образовав широкую гибридную зону, население которой интерпретировалось орнитологами как особый подвид ludlowi.

Несмотря на это явное отклонение от классической схемы формирования кольцевого вида, в остальном геномные данные хорошо с ней согласуются. Визуализация генетического разнообразия зеленых пеночек при помощи метода главных компонент (рис. 4) дала картинку, в точности совпадающую с этой схемой. От «предкового» подвида trochiloides (желтые ромбы на рисунке) в две стороны расходятся группы кластеров, соответствующие восточной и западной ветвям кольца. При этом, как и ожидалось, представители подвида ludlowi оказались промежуточными между trochiloides и viridanus (западная ветвь), а подвид obscuratus расположился между trochiloides и plumbeitarsus (восточная ветвь).

Кроме того, обнаружилась сильная положительная корреляция между уровнем генетических различий (FST) и расстоянием (вдоль кольца) между популяциями — за единственным исключением соседствующих в Центральной Сибири viridanus и plumbeitarsus, которые генетически весьма далеки друг от друга, несмотря на перекрывающиеся ареалы. Полученная картина в точности соответствует предсказаниям модели «кольцевого вида».

Помимо разрыва, существовавшего в прошлом в юго-западной части кольца, авторы выявили еще одно отклонение от классической схемы. Оказалось, что гибридизация между viridanus и plumbeitarsus все-таки иногда происходит. Об этом свидетельствуют обнаруженные у многих восточносибирских plumbeitarsus крупные фрагменты хромосом с наборами аллелей, характерными для западного подвида viridanus. При этом у viridanus никаких восточных примесей нет. Стало быть, внедрение чужих генов происходит асимметрично: от западного подвида к восточному, но не в обратном направлении.

По-видимому, это значит, что из генофонда viridanus чужеродные примеси выбраковываются отбором интенсивнее, чем из генофонда plumbeitarsus. В частности, можно предположить, что гибридам удается скреститься лишь с представителями восточного подвида, тогда как западные птицы их всегда отвергают. То, что чужеродные фрагменты в геномах plumbeitarsus довольно крупные, указывает на то, что они проникли сюда недавно и еще не успели искрошиться на мелкие кусочки в результате кроссинговера. Это, в свою очередь, означает, что посторонние генетические вкрапления отбраковываются отбором быстрее, чем успевают искрошиться.

В качестве одного из механизмов отбраковки гибридов авторы упоминают возможное искажение миграционных маршрутов. Представители восточной ветви пеночек, летя на зимовку на юг Азии, огибают Тибет с востока, а западные пеночки — с запада. Маршруты миграций являются отчасти наследственным признаком, то есть «записаны в генах». Имеющиеся данные по генетике миграций (у других птиц) позволяют предположить, что гибриды viridanus и plumbeitarsus могут пытаться лететь на юг «промежуточным» маршрутом, то есть напрямик через Тибетское нагорье, а это не самая удачная идея для маленькой птички.

Несмотря на гибридизацию, подвидам viridanus и plumbeitarsus явно не грозит слияние в единую популяцию. Между ними действительно существуют мощные (хоть и не абсолютные) репродуктивные барьеры: презиготические (различие песен и брачных предпочтений) и постзиготические (отбор против гибридов).

Итак, исследование показало, что зеленые пеночки являют собой неплохой пример кольцевого вида, но всё же далекий от «идеала», описанного в трудах Эрнста Майра и других классиков. Кольцо в прошлом рвалось как минимум в одном месте (по восточному подвиду obscuratus данных пока недостаточно для уверенных выводов, но не исключено, что и в восточном секторе кольца случались разрывы). Это значит, что дивергенция терминальных представителей восточной и западной ветвей, viridanus и plumbeitarsus, не всегда шла в условиях непрекращающегося потока генов вокруг южных окраин Тибета. Аллопатрия (разобщенность ареалов) тоже сыграла роль в генетической дивергенции подвидов. Значит, это не чистый случай «видообразования за счет расстояния» (speciation by distance), предполагаемого в идеальной модели кольцевого вида. Кроме того, расхождение крайних подвидов все-таки чуть-чуть не дошло до стадии полной репродуктивной несовместимости.

Не исключено, что абсолютно безупречных кольцевых видов — таких, в которых поток генов вдоль кольца никогда не прерывался, а концевые формы разделены непроницаемым репродуктивным барьером, — вовсе не существует в природе. По крайней мере, авторы полагают, что такие виды могут быть очень редким явлением. Дело в том, что сегодня нам уже довольно точно известно время, требующуюся для формирования полной репродуктивной изоляции. У птиц, как правило, на это уходит не менее 2–3 млн лет (а восточная и западная ветви зеленых пеночек разошлись, как мы помним, лишь 1–2 млн лет назад). Между тем в течение последних 2 млн лет климат на планете претерпел множество резких изменений, связанных с периодическим наступлением и отступлением ледников. Колебания климата, в свою очередь, приводили к быстрым изменениям видовых ареалов. В холодные времена ареалы многих животных и растений сокращались и дробились, а некоторые виды сохранялись лишь в небольших «убежищах» (рефугиумах). При потеплениях ареалы вновь расширялись, разобщенные популяции встречались и начинали скрещиваться. За время, которое требуется для формирования полной несовместимости, ареалы большинства видов успевали много раз расшириться и сжаться, разделиться и вновь сойтись. В такой ситуации трудно рассчитывать, что мы обнаружим в природе множество аккуратных кольцевых видов, в точности соответствующих классической схеме, разработанной в те времена, когда оценки временных масштабов эволюционных процессов были еще очень приблизительными.

Александр Марков

Источники:

1. elementy.ru